引用本文
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Doi: 10.3760/cma.j.issn.1674-845X.2019.06.006
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玻璃体切割联合内界膜剥除治疗糖尿病性黄斑水肿
赵士鑫, 吴韩飞, 沈丽君, 毛剑波, 陈亦棋, 陶继伟
温州医科大学附属眼视光医院杭州院区 310000
通信作者：沈丽君（ORCID：0000-0001-9106-5456）,Email：slj@mail.eye.ac.cn

第一作者：赵士鑫（ORCID：0000-0002-0659-2671）,Email：563548000@qq.com

收稿日期: 2018-01-20
基金资助: 浙江省科技厅重大专项（2013C03048-3）; 国家科技重大专项（2014ZX09303301）; 浙江省医药卫生平台项目（2016RCB012）
摘要

目的：评估玻璃体切割联合内界膜剥除对糖尿病性黄斑水肿（DME）的疗效。方法：回顾性病例对照研究。2014年6月至2017年1月间因糖尿病视网膜病变合并玻璃体积血或增殖病变于温州医科大学附属眼视光医院杭州院区行玻璃体切割手术治疗,且术前或术中经光学相干断层扫描（OCT）检查确诊合并DME的患者31例（33眼）纳入研究。16例（18眼）术中联合内界膜剥除作为剥膜组,15例（15眼）仅接受玻璃体切割手术治疗者作为对照组。所有手术均由同一医师主刀完成。术后1、3个月随访时复查OCT,对比观察黄斑中心厚度（CMT）和视力的术后变化情况。随访中CMT和最佳矫正视力（BCVA）比较采用重复测量方差分析,组间CMT和BCVA比较采用独立样本 t检验。结果：手术前,手术后1、3个月2组间比较LogMAR视力总体差异有统计学意义（ F=15.93, P<0.001）。术后 1个月时剥膜组BCVA高于对照组（ t=2.55, P=0.02）,但术后3个月时2组间差异无统计学意义（ t=0.82, P=0.42）。手术前,手术后1、3个月CMT总体差异无统计学意义（ F=2.85, P=0.065）。术后1、3个月时,剥膜组的CMT均低于对照组,2组间差异均有统计学意义（ t=2.24, P=0.03; t=3.79, P=0.001）。术后1个月时,剥膜组有效（与术前比CMT减少20%以上）、无效（变化不超过20%）及恶化（增厚超过20%）的例数分别为8、6、4例,术后3个月时则分别为11、5、2例,与对照组相比,术后1个月时组间差异无统计学意义（ Z=-1.687, P=0.092）,术后3个月时剥膜组DME改善有效比例明显高于对照组,组间差异有统计学意义（ Z=-2.177, P=0.029）。结论：对于非牵拉性DME,内界膜剥除有助于术后早期DME消退。

关键词: 糖尿病性黄斑水肿; 玻璃体切割术; 内界膜
The Treatment of Vitrectomy Combined with Internal Limiting Membrane Peeling in Diabetic Macular Edema
Shixin Zhao, Hanfei Wu, Lijun Shen, Jianbo Mao, Yiqi Chen, Jiwei Tao
Eye Hospital, Wenzhou Medical University, Hangzhou 310000, China
Corresponding author:Lijun Shen, Eye Hospital, Wenzhou Medical University, Hangzhou 310000, China (Email: slj@mail.eye.ac.cn)
Fund:Major Special Project of Zhejiang Science and Technology Department (2013C03048-3); National Science and Technology Major Project of the Ministry of Science and Technology of China (2014ZX09303301); Medical and Health Platform Project of Zhejiang Province (2016RCB012)
Abstract

Objective:To investigate the effects of vitrectomy combined with internal limiting membrane (ILM) peeling indiabetic macular edema (DME).Methods: In this retrospective clinical study, 33 eyes of 31 patients with DME confirmed preoperatively or intraoperatively by optical coherence tomography (OCT) were included. All patients underwent vitrectomy for dense vitreous hemorrhages due to diabetic retinopathy or proliferative diabetic retinopathy between June 2014 and January 2017 at the Eye Hospital, Wenzhou Medical University. A total of 16 patients (18 eyes) with vitrectomy and ILM peeling were in the ILM-removed group, 15 eyes of 15 patients with vitrectomy only were in the control group. All the surgeries were performed by the same surgeon. All subjects underwent OCT examination at 1 month and 3 months postoperatively. The central macular thickness (CMT) and visual outcomes between the two groups were analyzed relative to each other. The data were analyzed by repeated measures analysis and t-tests.Results: Before the therapy, and at one and three months after therapy, the total difference of best corrected visual acuity (BCVA) between the two groups was statistically significant ( F=15.93, P<0.001). The BCVA in the ILM-removed group was higher than the control group at one month after therapy ( t=2.55, P=0.02). However, there was no significant difference between the two groups in terms of BCVA at three months after therapy ( t=0.82, P=0.42). Before the therapy, and at one and three months after therapy, the total difference of CMT between the two groups was not statistically significant ( F=2.85, P=0.065). At both one month and three months after therapy, the CMT in the ILM-removed group was lower than the control group ( t=2.24, P=0.03; t=3.79, P=0.001). At 1 month postoperatively, the subjects of effectiveness (a decrease in CMT by at least 20%), ineffectiveness (a change in CMT by <20%) and deterioration (an increase in CMT by more than 20%) were 8, 6 and 4 respectively, while the subjects were 11, 5 and 2 respectively at 3 months after therapy. There was no significant difference from the control group ( Z=-1.687, P=0.092) at one month after therapy, but there was a significant difference at three months after therapy ( Z=-2.177, P=0.029).Conclusions: The removal of ILM contributes to the resolution of nontractional DME at an early stage after therapy.

Keyword: diabetic macular edema; vitrectomy; internal limiting membrane

糖尿病性黄斑水肿（Diabetic macular edema, DME）是糖尿病视网膜病变患者眼部常见的并发症之一, 是导致患者视力损伤甚至致盲的原因之一。内界膜（Internal limiting membrane, ILM）是视网膜和玻璃体之间的结构分界。有研究认为对DME患者联合ILM剥除较单纯玻璃体切割术更能改善视力和缓解黄斑水肿程度, 因联合ILM剥除可完全清除玻璃体后皮质、黄斑前膜及增厚的内界膜, 有效解除黄斑区切线及垂直方向牵拉力, 改善视网膜可塑性, 从而缓解黄斑水肿[1, 2, 3]。然而, 也有学者通过对照研究发现, 联合或不联合ILM剥除, 两者的术后视力和黄斑中心厚度（Central macular thickness, CMT）均无差异, 认为单纯玻璃体切割术同样可改善视力和缓解DME[4], 其机制可能为玻璃体切割术可有效去除粘连紧密的后皮质, 解除牵拉, 清除玻璃体腔内炎症因子、血管生成因子, 提升玻璃体腔内水溶性氧的水平[5, 6, 7]。此外有研究报道ILM剥除可导致Mü ller细胞结构损伤, 而且吲哚青绿染色对视网膜具有毒性作用, 这些都可能损伤视功能[8]。因此, 目前临床上对玻璃体切割联合内界膜剥除治疗DME的安全性仍存在争议。

玻璃体积血是糖尿病视网膜病变的常见并发症。少量玻璃体积血或积血位于周边部时, 仍可通过光学相干断层扫描（OCT）判断黄斑区视网膜界面的组织结构, 但积血位于后极部前或致密玻璃体积血时, 必定影响OCT成像, 导致术前无法了解黄斑功能和结构情况, 主刀只能在术中凭借肉眼观察判断是否合并黄斑水肿。但术中OCT可在切除玻璃体积血后进行检查, 了解黄斑区结构情况, 且能测量黄斑中心凹厚度, 为术者在术中明确诊断, 制定下一步治疗方案提供了很好的依据。

本研究通过比较观察单纯玻璃体切割术与联合ILM剥除术治疗后CMT和BCVA的变化, 探讨ILM剥除术是否有助于缓解DME。现将结果报告如下。

1 对象与方法
1.1 对象

2014年6月至2017年1月间于温州医科大学附属眼视光医院杭州院区手术治疗的糖尿病视网膜病变合并玻璃体积血或增殖性病变的患者, 经术前或术中OCT确诊合并DME者纳入研究。行玻璃体切割联合ILM剥除术者为剥膜组, 而在玻璃体切割术中未行ILM剥除者为对照组, 均由同一医师主刀完成。术前均签署手术知情同意书。收集患者术前（术前或术中OCT）和术后1、3个月OCT资料和最佳矫正视力（BCVA）。

纳入标准：①于我院手术治疗的糖尿病视网膜病变合并玻璃体积血或增殖性病变的患者, 且经术前或术中OCT确诊合并DME; ②随访时间≥ 3个月。

排除标准：①合并增殖病变牵拉累及黄斑区; 合并视网膜静脉阻塞等其他视网膜血管性疾病; ②术前1个月及术后随访期内行抗血管内皮生长因子、曲安奈德注射治疗或黄斑区格栅样或局灶性光凝治疗; ③随访时间< 3个月。

1.2 方法

所有患者均行23G经平坦部三通道玻璃体切割术, 切除混浊的玻璃体或玻璃体腔积血及玻璃体后皮质, 如有血管弓及以外的增殖膜予以剥除, 解除视网膜牵拉。根据需要行全视网膜激光光凝。内界膜在吲哚菁绿染色后剥除。术毕联合或不联合气液交换术。50岁以上患者均联合白内障超声乳化吸除和人工晶状体植入术。

术前屈光介质相对透明者行坐位OCT（德国海德堡公司）检查。如术前存在黄斑区前玻璃体积血遮挡, 无法评估黄斑区视网膜结构, 则在切除玻璃体后行术中iVueOCT（Optovue, 美国）检查。所有患者在OCT上手动测量CMT（黄斑中心凹处, 从内界膜层到RPE层视网膜厚度）, 测量3次, 取平均值。CMT测量见图1。

图1. 糖尿病黄斑水肿患者OCT图像中黄斑中心厚度测量
A：术前OCT图像提示黄斑囊样水肿, 黄斑中心厚度（CMT）为黄斑中心凹处视网膜内界膜至视网膜色素上皮层间的距离, 为556 μ m; B：剥膜后1个月, 黄斑水肿较术前明显改善, CMT为368 μ mFigure 1. The measurement of CMT on the OCT image in a DME patient.
A: The preoperative OCT image shows cystoid macular edema. CMT is the distance between the internal limiting membrane and RPE in the central fovea of the macula, which is recorded as 556 μ m. B: The OCT image shows that cystoid macular edema is significantly resolved at one month after ILM peeling compared to the preoperative image. CMT, central macular thickness; DME, diabetic macular edema; ILM, internal limiting membrane.

视力检查采用标准对数视力表, 统计时换算为最小分辨角对数（logMAR）视力记录。

1.3 统计学方法

回顾性病例对照研究。采用SPSS 22.0统计软件进行数据处理。计量资料均符合正态分布, 以均数± 标准差表示。术前、术后CMT均值和BCVA比较采用重复测量方差分析, 组间比较采用独立样本t检验。同组数据手术前后比较采用配对t检验。计数资料组间比较采用卡方检验或Fisher确切概率法。等级资料比较采用Mann-Whitney秩和检验。以P< 0.05为差异有统计学意义。

2 结果
2.1 2组术前基本资料

根据纳入标准及排除标准, 共31例（33眼）纳入研究, 其中男18例, 女15例。剥膜组16例（18眼）, 年龄（51.8± 13.2）岁, 糖尿病病程（9.7± 7.2）年; 对照组15例（15眼）, 年龄（53.3± 14.2）岁, 糖尿病病程（12.5± 7.4）年。2组在年龄、性别、糖尿病病程、严重玻璃体积血例数及联合白内障手术例数上差异无统计学意义（均P> 0.05）。见表1。

表1 对照组和剥膜组术前基本资料 Table 1 Descriptive statistics of clinical characteristics of patients in the two groups
2.2 2组术前、术后视力情况

手术前, 手术后1、3个月2组间视力比较显示组别与时间无交互作用（F=1.41, P=0.326）。LogMAR视力总体差异有统计学意义（F=15.93, P< 0.001）。手术前2组间BCVA差异无统计学意义（t=1.51, P=0.14）; 术后1个月时, 剥膜组BCVA优于对照组（t=2.55, P=0.02）; 术后3个月时剥膜组BCVA仍优于对照组, 但2组间差异无统计学意义（t=0.82, P=0.42）。剥膜组在术后1、3个月时的BCVA较术前均明显提高, 差异有统计学意义（t=4.40, P< 0.001; t=3.26, P=0.005）; 对照组术后1个月时较术前有所提高, 但差异无统计学意义（t=2.09, P=0.055）, 术后3个月时较术前显著提高, 差异有统计学意义（t=3.11, P=0.008）。见表2。

表2 2组手术前后BCVA、黄斑中心厚度比较 Table 2 The comparisons of preoperative and postoperative BCVA and CMT of the two groups
2.3 2组术前、术后CMT情况

手术前, 手术后1、3个月2组间CMT比较显示组别与时间有交互作用（F=3.17, P=0.049）。CMT总体差异无统计学意义（F=2.85, P=0.065）。2组术前CMT差异无统计学意义（t=0.40, P=0.69）; 术后1、3个月时, 剥膜组CMT低于对照组, 2组间差异有统计学意义（t=2.24, P=0.03; t=3.79, P=0.001）。剥膜组在术后1、3个月时的CMT均较术前降低, 差异均有统计学意义（t=2.22, P=0.040; t=3.13, P=0.006）; 对照组术后1、3个月时的CMT较术前无明显降低, 差异均无统计学意义（t=0.81, P=0.807; t=-0.14, P=0.890）。见表2。

为进一步分析DME改善情况, 我们定义CMT下降20%以上（包括20%）为有效, 变化小于20%为无效, 增厚超过20%（包括20%）为恶化。术后1个月时, 剥膜组中有效8眼、无效6眼、恶化4眼; 对照组中则分别为3眼、5眼和7眼, 2组比较差异无统计学意义（Z=-1.687, P=0.092）。术后3个月时, 剥膜组中有效11眼、无效5眼和恶化2眼, 对照组中则分别为5眼、2眼和8眼, 剥膜组预后明显较好（Z=-2.177, P=0.029）。

3 讨论

DME是糖尿病视网膜病变导致视力下降的主要原因之一。目前对于DME的治疗包括激素、激光光凝、玻璃体腔注射抗VEGF药物及玻璃体切割手术治疗[9, 10, 11]。

玻璃体切割联合ILM剥除治疗非牵拉性DME可有效解除黄斑区切线及垂直方向的牵拉力, 改善视网膜可塑性, 从而改善黄斑水肿, 并有效预防黄斑前膜的形成[12]。有学者认为联合ILM剥除可恢复黄斑区视网膜结构, 视力预后更好。但也有学者的研究结果显示单纯玻璃体切割术也可取得相似的疗效[13, 14, 15]。所以临床上对联合ILM剥除是否疗效更好也有不同看法。对于非牵拉性DME, 我们起先只是做单纯玻璃体切割术治疗, 随着认识变化, 从2015年7月开始我们联合ILM剥除治疗, 因此, 同一主刀医师2个阶段的手术病例为我们提供了研究ILM剥除对DME影响的对比资料。

研究结果显示剥膜组中术后1、3个月CMT较术前均降低, 并且差异有统计学意义, 但在对照组中却未观察到单纯玻璃体切割术带来的CMT下降。术后1、3个月时, 剥膜组中CMT均显著低于对照组。术后3个月时, 剥膜组中有效、无效和恶化的比例也与对照组差异有统计学意义, 虽然术后1个月时该比例差异无统计学意义, 但考虑到本研究样本数少、且P值位于临界区（0.092）, 不能轻易认为术后1个月时该比例无差异。总之, 在本研究中联合ILM剥除术式带来的CMT下降还是显而易见的。因此我们认为对非牵拉性DME行ILM剥除可促使黄斑水肿消退, 至少是术后早期阶段。这与既往研究ILM剥除治疗难治性或慢性DME结果相似[16, 17, 18]。可能原因如下：①ILM剥除可彻底清除残留的玻璃体后皮质、视网膜表面的成纤维细胞等, 去除增殖细胞的支架, 减少黄斑前膜的发生; ②Matsunaga等[19]研究显示糖尿病患者的ILM更厚, 较厚的ILM可减少从玻璃体至视网膜的氧扩散, 去除ILM有助于缓解DME; ③此外, Hoerauf等[17]研究发现DME患眼ILM中碱性成纤维细胞生长因子和丙酮醛较高, 可增加VEGF的表达, 剥除ILM可降低眼内VEGF水平, 缓解DME。

本研究纳入的病例大多数为糖尿病视网膜病变合并致密玻璃体积血, 手术清除玻璃体积血后, 剥膜组和对照组都有显著视力改善。2组间LogMAR视力总体差异有统计学意义（F=15.929, P< 0.001）。但由于积血的存在我们并不能了解术前黄斑功能的真实情况, 况且不少病例联合白内障超声乳化和人工晶状体植入术, 也会对术后视力产生影响, 所以2组间术后视力比较意义不大。当然, 本研究中术后3个月时虽剥膜组的CMT明显低于对照组, 但2组间视力却无差异, 也可能与长期DME所造成的黄斑区功能的不可逆损伤[18]有关。Patel等[20]认为联合ILM剥除可以恢复黄斑区结构形态, 但功能恢复有限。Hoerauf等[17]研究显示术后6个月时联合ILM剥除组的CMT明显低于单纯玻璃体切割术组, 但2组间BCVA无显著差异。由于剥膜组与对照组术后视力没有差异（术后3个月时）, 甚至优于对照组（术后1个月时）, 一定程度上反映了内界膜剥除是有效且可行的方法。

目前术中OCT已在黄斑疾病玻璃体手术中得到了较普遍应用。对于术前屈光介质混浊的黄斑疾病患者, 清除混浊的屈光介质后, 通过术中检查可使黄斑区视网膜结构清晰呈现, 在术中帮助主刀医师制定手术策略[21]。既往Michalewska等[22]研究中由于术前存在致密玻璃体积血, 缺乏术中OCT检查, 导致缺乏CMT的基线资料。本研究中引入了术中OCT, 使得剥膜组中13眼、对照组中11眼行术中OCT扫描, 为主刀医师提供了实时黄斑区结构图像, 未发现明显的相关并发症, 可以说是一种安全的辅助检查手段。

总而言之, 本研究观察到联合ILM剥除对于非牵拉性DME有较好的疗效, 在术后早期（≤ 3个月）, 无论是CMT均值或是DME改善的比例都优于单纯玻璃体切割术组。但由于本研究样本数少, 为回顾性非随机对照研究, 随访时间较短, 故存在一定局限性。对于玻璃体切割联合ILM剥除治疗非牵拉性DME的疗效和安全性尚需大样本、随机对照临床研究加以证实。

利益冲突申明 本研究无任何利益冲突

作者贡献声明 赵士鑫：课题设计, 收集数据, 资料分析与解释, 撰写论文, 对编辑部的修改意见进行修改。吴韩飞：参与收集数据。沈丽君：指导课题设计, 修改论文。毛剑波、陈亦棋、陶继伟：参与课题设计, 修改论文并参与编辑部修改意见的修改

The authors have declared that no competing interests exist.

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